寄生蜂调控寄主生理的研究进展与趋势

寄生蜂是成虫阶段自由生活、幼期阶段在节肢动物寄主体内或体表发育并最终导致寄主死亡的膜翅目天敌昆虫统称。寄生蜂是农林害虫的关键自然控制因子，在传统的害虫生物防治中得到了广泛应用。寄生蜂携带有不同类型寄生因子，包括毒液（venom）、多 DNA 病毒（polydnavirus，PDV）、畸形细胞（teratocyte）、类病毒颗粒/纤丝（virus-like  particle/filaments，VLP/VLF）、卵巢蛋白和幼虫分泌物等，用于调控寄主害虫重要生理过程，以确保子代在寄主害虫体内（内寄生蜂）或体表（外寄生蜂）成功寄生并正常发育。理解和阐述寄生蜂成功寄生寄主的策略及其所蕴含的各种生理和分子机制对于提升昆虫寄生学与生理学研究领域的认知水平，挖掘绿色、安全有效的杀虫活性资源均具有重大意义。下面将从

寄主定位、识别、选择（确保找到合适寄主）——抑制寄主免疫、调控寄主生长发育（确保寄生成功）——影响寄主代谢（确保供应充足营养）三个维度概述寄生蜂相关前沿研究趋势。

一、“众里寻他千百度”——寄生蜂对寄主的定位、识别和选择

发现寄主并对寄主做出正确的判断是保证寄生蜂成功寄生、完成种群繁衍的前提。在寄主植物-植食性昆虫-寄生蜂的三级营养关系中，任意两级之间的紧密生态关系是长期协同进化的结果。对于更高营养级的寄生蜂而言，它对寄主的选择行为不仅受到寄主本身信息的影响，也会受到寄主植物相关信息的调控。这种复杂的寄主选择行为大致分为定位寄主、检验寄主、刺探/试探、产卵以及寄主可适性评估等。

1. 寄生蜂对寄主的定位

在寄生蜂寻找寄主过程中，环境因素直接影响寄生蜂的寄主定位行为，即寄生蜂的寄主定位具有栖境偏好性，寄生蜂总是趋向于在适合其生存（如适宜的温度、湿度、光照和食物源等）的环境中进行搜索寄主。在此基础上，寄生蜂通过其化学感受器接收一切与寄主相关的信号，如寄主植物挥发物、寄主性信息素、排泄物、分泌物以及其他与寄主相关的挥发性化学物质来缩小寻找范围。值得一提的是，对于寄生蜂而言，尤其是专一性较强的寄生蜂，接收植食性昆虫与植物互作产生的虫害诱导植物挥发物（Herbivore induced plant volatiles, HIPVs）信号对寄主进行定位更为有效，因为这些化合物既代表寄主植物信息，也充分体现了寄主昆虫的存在。因此，在远距离定位寄主时，HIPVs具有重要的指导作用。当害虫隐蔽为害时，寄主植物发出的“求助信号”对寄生蜂的寄主定位显得尤为重要。

2. 寄生蜂对寄主的识别

寄生蜂定位到寄主后，一般不会立即产卵，而是先对寄主进行严格地检验以判断寄主是否适合产卵，从而保证后代能够正常发育。其检验的内容主要有寄主的健康状况、尺寸、发育阶段或者是否已被寄生等。在寄生蜂的寄主识别过程中，寄生蜂通常采用触角接触、视觉观察或者产卵器刺探等检验行为来进行寄主适合度的判别。例如，在接近寄主后，寄生蜂通常会利用眼或者触角等器官对寄主的颜色、大小、形状以及表面结构等物理特征进行识别，从而初步判断寄主是否适合寄生。

3. 寄生蜂对寄主的选择

一方面，广寄生的寄生蜂的寄生有寄主偏好性，如对在不同寄主体内寄生后幼蜂发育适合性指数研究，发现玉米螟赤眼蜂、拟澳洲赤眼蜂、松毛虫赤眼蜂3 种赤眼蜂以米蛾卵为寄主时，具体适应性指数从高到低依次是松毛虫赤眼蜂、澳洲赤眼蜂和玉米螟赤眼蜂，而以亚洲玉米螟卵为寄主时，从高到低依次是玉米螟赤眼蜂、澳洲赤眼蜂和松毛虫赤眼蜂。另一方面，寄生蜂寄生/处置寄主幼虫所花的时间随寄主幼虫龄期的增大而延长，同时，寄生蜂寄生成功率随着寄主幼虫龄期的增大而降低，所以多数寄生蜂偏好选择龄期较低的寄主幼虫寄生。另外，由于寄主个体大小不仅影响寄生蜂寄生时所花费的时间，还会影响寄生蜂子代发育相关的各项适应性指数，所以寄生蜂通常会在寄生过程中选择最适合的寄主产卵，即权衡“trade-off”。

综合而言，寄生蜂通过嗅觉识别与寄主有关的化学信息物质，视觉识别寄主及寄主植物表面色差信息，触觉识别寄主保护物形状特征，听觉识别寄主运动和取食的介质振动信号，以及一些特殊的感受器感受寄主活动和代谢的红外辐射等多种途径，综合判断寄主害虫的准确位置、识别寄主是否适合寄生、选择最佳的寄生寄主，最终完成寄生行为。

二、“破防夺势，化敌为巢”——寄生蜂抑制寄主免疫、调控寄主生长发育

昆虫天然免疫主要包括体液免疫和细胞免疫。针对寄生蜂卵和幼虫这类个体较大而无法通过吞噬或结节反应清除的外源物，昆虫主要采用包囊反应将其杀死并清除。昆虫在包囊反应发生的同时，通常也会伴有由酚氧化酶介导的黑化反应发生。寄生蜂在与寄主长期协同演化过程中也演化出一系列调控或适应寄主免疫反应的方式，可分为主动抑制和被动逃避。

主动抑制指寄生蜂通过自身携带的寄生因子抑制寄主免疫系统，使之不能发挥正常功能。主动抑制型寄生蜂寄生对寄主细胞免疫抑制的具体表现有：寄主血细胞总数增多或减少、不同血细胞类型比例改变、血细胞死亡率升高、抑制血细胞延展、粘附及包囊能力等。寄生蜂对寄主体液免疫抑制的研究主要集中于寄生对黑化作用的抑制，以及抑制寄主体内抑菌物质的产生。关于寄生蜂利用寄生因子抑制寄主免疫的研究较多，例如黑头折脉茧蜂的PDV基因编码的蛋白TnBV1和TnBVANK1可引起寄主烟芽夜蛾血细胞程序性死亡或凋亡。双斑侧沟茧蜂的PDV基因编码蛋白可诱导寄主斜纹夜蛾血细胞中cyclophilin A 基因表达上调，并抑制其转录起始因子elF4A 表达，从而导致血细胞凋亡。在不携带 PDV的寄生蜂中，毒液行使着抑制寄主免疫反应的功能，例如瘤姬蜂Pimpla hypochondriaca毒液中分离鉴定到蛋白VPr3和VPr1能够与与寄主血细胞表面结合，破坏血细胞骨架结构，阻止寄主血细胞扩散和形成聚集体的能力，导致对外源物包囊能力也降低。除PDV、毒液外，寄生蜂胚胎的浆膜层细胞在胚胎发育过程中解离形成的畸形细胞能够分泌多种免疫抑制因子，抑制寄主的免疫反应，防止寄主对寄生蜂幼虫产生免疫排斥，从而为寄生蜂幼虫的生长发育创造有利条件。

免疫逃避型寄生蜂寄生对寄主的血细胞数量和行为无任何影响，寄生后寄主细胞免疫反应仍可以被激活，而在寄生蜂卵和胚胎的表面覆盖有一层纤维层和一种高度糖基化的免疫保护蛋白帮助蜂卵/胚胎逃避寄主免疫包囊作用。

寄生蜂寄生因子除了抑制寄主免疫反应外，还调控寄主发育，主要包括抑制寄主体重增长、延长发育历期、影响寄主变态，甚至可能降低寄主成虫寿命和生殖力。例如，菜蛾盘绒茧蜂 PDV 基因 CpBV-H4表达产物可抑制寄主小菜蛾体内两个核染色质重构因子（赖氨酸去甲基化酶以及 SWI/SNF 复合物）编码基因的表达，进而抑制寄主胰岛素信号通路并延缓寄主发育。栉角姬小蜂毒液蛋白 EpMP3注射到 5 龄番茄夜蛾幼虫后，使其部分不能蜕皮到 6 龄而死亡，存活的幼虫发育和生长迟缓。畸形细胞也能影响寄主的生长与发育。例如，菜蛾盘绒茧蜂畸形细胞分泌蛋白可通过抑制寄主小菜蛾的保幼激素酯酶活性，下调其蜕皮激素受体基因的表达水平，以调控寄主体内内分泌信号，最终延缓寄主的发育与变态。

寄生蜂利用其携带的寄生因子操纵寄主害虫免疫和生长发育机理复杂且多元，该领域也是寄生蜂寄主互作关系研究的热点。挖掘对寄主具有强有力调控作用的寄生蜂寄生因子，并解析其调控机理，将能够为重大害虫生物防治制剂的开发奠定基础。

三、“取食有术，化敌为粮”——寄生蜂操纵寄主营养物质组成和代谢水平

寄生蜂还可调控寄主体内的营养和代谢水平，从而为其子代营造良好的生存环境。寄生蜂寄生对寄主营养的调控首先表现在寄生后寄主血淋巴中各种营养物质的组成成分和相对含量发生了变化。例如，二化螟幼虫被二化螟绒茧蜂寄生后血淋巴游离氨基酸总浓度明显上升。寄主被川硬皮肿腿蜂寄生后，其体内糖原、海藻糖的含量显著下降而还原糖（以葡萄糖为主）总量则逐渐上升，相应的 α-淀粉酶、海藻糖酶等水解酶系的活力则在寄生后初期呈现上升状态。造成寄主体内各种物质发生变化的原因一方面是寄生蜂毒液蛋白、畸形细胞分泌的蛋白中存在的部分酶类功能蛋白，其可能具有直接分解寄主体内物质的功能，进而为寄生蜂子代提供物质储备，另一方面，寄生因子通过上调或下调相关蛋白编码基因转录水平或营养物质代谢相关酶基因的转录水平，从而造成了相应蛋白、代谢酶在寄生后寄主体内总含量或总酶活的改变。

近年来随着大分子测序、鉴定和解析技术的快速发展，害虫或寄生蜂的全基因组、转录组、蛋白质组学研究方兴未艾，通过对这些大数据的深度挖掘，不仅能够推动寄生蜂和寄主互作研究，也将为新型生物杀虫剂研发提供全新思路及可能性。

图1. 烟蚜茧蜂通过产卵器刺穿蚜虫体表产卵于蚜虫体内

图2. 被寄生的番茄天蛾幼虫和寄生蜂茧

参考文献：

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